מועדון הפועל פתח-תקוה הוקם בשנת 1926 כאשר בשנת 1935 הוקמה קבוצת הכדורגל של המועדון.

בשנת 1936 החלה הקבוצה לשחק בליגה ג' וב-1938 עלתה לליגה ב'.

הקבוצה שיחקה תחילה במגרש ברחוב קק"ל ובשנת 1940 החלה לשחק במגרש הפועל ברחוב אברבנאל ושיחקה בו עד להקמת אצטדיון "האורווה" בשנת 1967.

 

בשנת 1941 שיחקה הקבוצה לראשונה בליגה הבכירה וסיימה באותה עונה במקום ה-6.

עד שנת 1955 הקבוצה סיימה תמיד בצמרת אך ללא הישג משמעותי.

בשנת 1955 זכתה הפועל פתח-תקוה באליפות הראשונה שלה בהובלתם של השחקנים נחום סטלמך ובועז קופמן, תחת הדרכתו של המאמן משה וארון.

בשלוש העונות הבאות, הפועל סיימה במקום השני, אך בעונת 1956-1957 זכתה לראשונה בגביע המדינה לאחר נצחון 2-1 על מכבי יפו.

 

ימי הזוהר של הפועל פתח-תקוה החלו בעונת 1959-1960 שבה זכתה הקבוצה באליפות השניה שלה לאחר 3 תארי סגנות.

בארבע העונות הבאות, שחקני הקבוצה, נחום סטלמך וזכריה רצאבי, הובילו את הקבוצה לעוד 4 אליפויות רצופות, שיא שטרם נשבר עד היום.

 

לאחר האליפות האחרונה בשנת 1964, לא הצליחה לשחזר הקבוצה זכיה נוספת בתואר האליפות ובעונות שלאחר מכן סיימה הקבוצה בצמרת-אמצע הטבלה.

 

בעונת 1975-1976 ירדה הפועל פתח-תקוה לליגת המשנה בפעם הראשונה לאחר קום המדינה, ועלתה לליגה הלאומית שוב בעונת 1978-1979.

בעונת 1981-1982 ירדה הקבוצה שוב לליגת המשנה וזאת לאחר שמסגל הקבוצה הורחקו שחקנים שיצאו למשחק ידידות בדרום אפריקה וזאת בניגוד להנחיות פיפ"א.

בעונת 1983-1984 עלתה הקבוצה לליגה הלאומית בהובלת המאמן דרור בר-נור והמנג'ר גיורא שפיגל.

בעונת 1986-1987 מונה אברהם גרנט הצעיר למאמן הקבוצה שהתברגה בעונות הבאות בצמרת הגבוהה.

בעונת 1990-1991 נראה היה שסוף סוף הגיע ההזדמנות הגדולה לקטוף אליפות שביעית, עם יכולת מצוינת וכיבוש הפסגה, אבל היא הסתיימה באופן כואב במיוחד שנודע בהמשך כ"שוד הדאבל".

במשחק הגורלי מול מכבי חיפה, בו היתה זקוקה הפועל לניצחון כדי לשמור על סיכוייה, פסל השופט חיים ליפקוביץ' שני שערים חוקיים של יוסי שושני, והאליפות נגזלה ממנה. שלושה ימים לאחר מכן הגיעה שערוריית שיפוט נוספת, כשגיא גת הורחק ע"י עובדיה יצחק בדקה השנייה של גמר הגביע, והחיפאים זכו בתואר נוסף על חשבון הפועל.

​

בעונת 1991-1992 זכתה הפועל פתח-תקוה בגביע השני שלה, תחת הדרכתו של המאמן זאב זלצר.

 

בשנת 1996 נמכרה הקבוצה מגברי לוי לאיש העסקים מאיר שמיר.

בעונת 1996-1997 סיימה הפועל שוב כסגנית אלופת המדינה תחת הדרכתו של המאמן ניר לוין.

 

בעונת 2006-2007 ירדה הפועל פתח-תקוה לליגה השנייה בפעם השלישית בתולדותיה, ובפעם הראשונה לאחר 23 עונות רצופות בליגה הבכירה. בשנה זו מכר שמיר את החזקותיו בקבוצה.

בעונה שלאחר מכן, עלתה הפועל פתח-תקוה חזרה לליגת העל לאחר שסיימה במקום השני.

 

ביולי 2011 הקבוצה הגישה לבית המשפט המחוזי בקשת פירוק בשל חובות כבדים, ובקשה למנות מפרק זמני לקבוצה, כדי שיגייס תקציב מינימום לליגת העל בעונה הבאה. על-פי תקנות ההתאחדות לכדורגל, ממאזנה של קבוצה שנכנסת להליך פירוק מופחתות באופן אוטומטי 9 נקודות ליגה.

בסוף החודש הודיעה הרשות לבקרת תקציבים להתאחדות כי הקבוצה לא הצליחה לגייס את סכום המינימום לתקציב בליגת העל. באוגוסט החליט בית המשפט לאחר מספר הארכות ומספר דיונים לקבל את הערעור של הקבוצה להשאיר את הפועל פתח-תקוה בליגה הבכירה, זאת לאחר שכבר הודיע בית המשפט כי הקבוצה תרד לליגת המשנה ובמקומה תעלה הפועל כפר סבא.

 

את עונת 2011-2012 פתחה הקבוצה במינוס 9 נקודות, ובסופה ירדה לליגה הלאומית לאחר שהייתה במקום האחרון לאורך כל העונה.

לאחר שתי עונות בליגה הלאומית, עלתה הפועל פתח-תקוה חזרה לליגת העל, אך ירדה שוב לאחר עונה אחת.

 

בקיץ 2018, הוגשה בקשה לפירוק נוסף ע"י עובדי המועדון בשל חובות ואי תשלום משכורות.

את עונת 2018-2019 החלה הקבוצה עם מינוס של 11 נקודות (9 נק' על פירוק ועוד 2 על עבירות כספיות של הבעלים הקודם, דורון גלנט).

במהלך עונה זו, נאבקה עמותת "הכחולה" (עמותת האוהדים שהוקמה כשנתיים קודם לכן במטרה לרכוש את הקבוצה), על מנת שהקבוצה תצא למכרז ותרכש על ידה.

במרץ 2019, אישר בית המשפט את רכישת המועדון על סך של מיליון ש"ח ע"י עמותת "הכחולה" וזאת לאחר שהיו מגישי ההצעות היחידים במכרז.

עמותת "הכחולה" הפכה לעמותת האוהדים הראשונה במדינה שרוכשת את המועדון הכדורגל שאותה היא אוהדת.

במחזור האחרון של עונה זו ולמרות מינוס 11 הנקודות, הצליחה הקבוצה להשאר בליגה הלאומית בהובלתו של המאמן מסאי דגו.

 

בעונת 2019-2020 פתחה הקבוצה לראשונה את העונה כשהיא מנוהלת ע"י עמותת האוהדים שלה.